O termo “Indy” sempre foi utilizado desde o início do século 20 como referência às corridas de monopostos nos Estados Unidos, pelo fato delas estarem diretamente ligadas as 500 Milhas de Indianápolis. Em 1992 a administração do Indianapolis Motor Speedway reconheceu e registrou oficialmente o nome IndyCar e sanciona para a CART se usufruir da marca.
A Indy Racing League foi fundada em 1994 por Tony George, moldando-a como uma alternativa de baixo custo ao contrário da Fórmula 1. Inicialmente atraiu equipes menores que acreditavam na visão de Tony George.
A cisão entre a IRL e a CART foi extremamente amarga e ambas categorias sofreram por causa disso.
O ponto mais amargo do conflito entre a IRL e a CART foi nas 500 Milhas de Indianápolis de 1996, há muito considerado a joia da coroa do automobilismo dos Estados Unidos. Após o início da IRL em 1996, Tony George concedeu vagas para 25 carros de equipes da IRL em tempo integral, com apenas oito outros carros sendo permitida a começar. Em retaliação, a CART programou o que era suposto para se tornar seu evento vitrine, o U.S. 500, em Michigan Internacional Speedway no mesmo dia, a fim de afrontar a IRL e tentar se tornar suprema, mas não atraiu o interesse dos fãs e foi interrompido após a sua etapa de 1999.
No seu início, a Indy Racing League e Tony George foram criticados por membros da mídia e de alguns concorrentes da CART. As primeiras temporadas da IRL consistiam em horários esparsos, pilotos na sua maioria desconhecidos, e equipes inexperientes, mesmo na Indy 500. Gradativamente, com o cronograma expandido, o calibre dos pilotos melhorou. A IRL começou a permitir equipes da CART a partir de 2000, contribuindo para a última falência da CART em 2003 e absorção pela IRL em 2008.
Nos anos posteriores, a IndyCar Series tornou-se semelhante ao da CART a partir do qual se rompeu. O círculo de vencedores da IndyCar está agora dominado por um times incluindo aqueles que competiam na CART, tais como Chip Ganassi Racing e Team Penske, com um forte contingente de estrangeiros como pilotos, e uma programação que inclui circuitos de rua e permanentes, ou seja, competindo com menos freqüência em ovais.
A partir do ano de 2001 os brasileiros passaram a ter uma participação mais incisiva na IRL com Felipe Giaffone e Airton Daré. No ano seguinte a Penske migrou da CART trazendo com ela seus pilotos Hélio Castroneves e Gil de Ferran, vencedores posteriormente da Indy 500 e conquistando 2 vice campeonatos, em 2003 entrou na categoria Tony Kanaan que no ano seguinte veio a conquistar o título da categoria.
Quase todas as provas da IRL foram realizadas em circuitos americanos com exceção da etapa realizada no Japão no circuito de Twin Ring em Montegi, com a entrada de um circuito em São Paulo e com previsão de uma corrida na China. Em 2008 foi realizada uma etapa extracampeonato na Austrália, em Surfers Paradise.
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